Поиск статьи 
  Авторам  
  О журнале  
 Архив номеров 
 Свежий номер 
ISSN 1994-5191
Дальневосточный медицинский журнал
Дальневосточный медицинский журнал
Ежеквартальное научно-практическое издание

2018 год № 3

Инфекционные болезни, иммунология и иммунотерапия


УДК 616.995.121-078(571.6)
А.Г. Драгомерецкая1, О.Е. Троценко1, Л.А. Бебенина1, М.Е. Игнатьева2, О.П. Курганова3, Т.А. Зайцева4, П.В. Копылов5, Л.В. Будацыренова2, А.А. Перепелица3, В.И. Григорьева2, Г.Г. Николаева2
Сероэпидемиологический мониторинг за цистным эхинококкозом в Дальневосточном федеральном округе
1Хабаровский НИИ эпидемиологии и микробиологии Роспотребнадзора, 680610, ул. Шевченко, 2, тел. 8-(4212)-32-54-63, г. Хабаровск;
2Управление Роспотребнадзора по Республике Саха (Якутия), 677000, ул. Ойунского, 9, тел. 8-(4112)-35-16-45, г. Якутск;
3Управление Роспотребнадзора по Амурской области, 675002, ул. Первомайская, 30, тел. 8-(4162)-52-56-29, г. Благовещенск;
4Управление Роспотребнадзора по Хабаровскому краю, 680000, ул. Муравьева-Амурского, 32, г. Хабаровск;
5Управление Роспотребнадзора по Еврейской автономной области, 679016, ул. Шолом-Алейхема, 17, тел. 8-(42622)-2-27-52, г. Биробиджан
Контактная информация: А.Г. Драгомерецкая, e-mail: poi_hniiem@bk.ru
Резюме:
В настоящее время проблема эхинококкозов остается актуальной как для России в целом, так и для Дальневосточного федерального округа. Важной составляющей эпидемиологического надзора за цистным эхинококкозом является сероэпидемиологический мониторинг. В статье представлены результаты сероэпидемиологического обследования условно здорового населения четырех субъектов округа. Среди общего числа обследованных жителей иммуноглобулины класса G к антигенам Echinococcus granulosus были выявлены в 5,8±0,29 %. Установлено достоверное различие показателей серопозитивности у взрослых (6,4±0,35 %) и детей (3,9±0,50 %). Уровни серопозитивности у женщин (7,04±0,48 %) оказались достоверно выше таковых у мужчин (5,5±0,51 %). Статистически значимых различий в частоте выявляемости антител у городского и сельского населения не выявлено. Полученные в ходе исследования результаты могут свидетельствовать о несоответствии показателей регистрируемой и фактической заболеваемости населения данным гельминтозом. С учетом отсутствия специфических клинических проявлений цистного эхинококкоза на ранней стадии заболевания предложено расширить контингент лиц, подлежащих серологическому скринингу.
Ключевые слова:
эхинококкоз цистный, сероэпидемиологический мониторинг, концентрация антител, дефинитивные хозяева, Дальневосточный федеральный округ

A.G. Dragomeretskaya1, O.E. Trotsenko1, L.A. Bebenina1, M.E. Ignatyeva2, O.P. Kurganova3, T.A. Zaitseva4, P.V. Kopilov5, L.V. Budatsirenova2, A.A. Perepelitsa3, V.I. Grigoryeva2, G.G. Nikolaeva2
Immunoepidemiological surveillance of cystic echinococcosis in the Far Eastern federal district
1Khabarovsk research institute of epidemiology and microbiology of the Federal service on consumers rights protection and human wellbeing (Rospotrebnadzor), Khabarovsk;
2Republic Sakha (Yakutiya) Rospotrebnadzor regional office, Yakutsk;
3Amursk region Rospotrebnadzor regional office, Blagoveshchensk;
4Khabarovsk region Rospotrebnadzor regional office, Khabarovsk;
5Jewish autonomous region Rospotrebnadzor regional office, Birobidzhan
Summary:
Echinococcosis is significant for the Russian Federation in general and for Far Eastern Federal district as well. The crucial part of the epidemiological surveillance of cystic echinococcosis is immunoepidemiological observation. The article presents the results of immunoepidemiologic screening of population of four districts of the Far Eastern Federal district. Class G antibodies to Echinococcus granulosus antigens were detected in 5,8±0,29 %. A statistically significant difference was observed between seropositivity rates of adults (6,4±0,35 %) and children (3,9±0,50 %). Seropositivity rates revealed in women (7,04±0,48 %) were significantly higher in comparison with the corresponding index in men (5,5±0,51 %). No statistically significant difference between detection frequency of antibodies to Echinococcus granulosus in urban and rural population was observed. The obtained results show the contradiction between the registered and actual echinococcosis incidence in population. Due to asymptomatic course of the cystic echinococcosis at the early stage of the disease, it is suggested to expand the population undergoing serological screening.
Key words:
cystic echinococcosis, immunoepidemiological surveillance, antibodies concentration, definitive hosts, Far Eastern Federal district
Введение

Эхинококкоз цистный - биогельминтоз, вызываемый паразитированием в тканях и органах человека личиночной стадии цестоды Echinococcus granulosus. Эпидемиологическая значимость заболевания определяется его широким распространением, тяжелым клиническим течением с множественными поражениями различных органов, приводящими к длительной потере трудоспособности, инвалидизации и летальным исходам [1, 5, 8].

По данным Федеральной службы по надзору в сфере по защите прав потребителей и благополучия человека, эпидемиологическая ситуация по эхинококкозам в Российской Федерации (РФ) остается сложной. Ежегодно в стране регистрируется более 500 случаев эхинококкозов. За 25 летний период заболеваемость выросла в 3 раза - с 0,1 в 1991 году до 0,3 случаев на 100 тысяч населения в 2015 году [5]. В Дальневосточном федеральном округе (ДФО) проблема эхинококкозов остается актуальной. По данным материалов государственных докладов "О санитарно-эпидемиологическом благополучии населения", в 2012-2016 гг. случаи заболевания были зарегистрированы на территории 7 из 9 субъектов ДФО, в большинстве которых заболеваемость носит спорадический характер. На территориях Еврейской автономной области (ЕАО) и Камчатского края за пятилетний период не было зарегистрировано ни одного случая эхинококкоза. В Амурской и Сахалинской областях было выявлено по 1 случаю заболевания в 2014 и 2013 годах, соответственно. В Магаданской области за анализируемый период было зарегистрировано 2 случая эхинококкоза - по одному в 2014 и 2015 гг. Ежегодно случаи заболевания эхинококкозами регистрируются в Приморском и Хабаровском (за исключением 2015 года) краях. Уровень заболеваемости в Чукотском автономном округе (ЧАО) и Республике Саха (Якутия) существенно превышает среднероссийские показатели: в 13,2 и 2,4 раза, соответственно.

К группам высокого риска заражения относятся охотники и члены их семей, заготовители пушнины, мастера обработки и изготовления изделий из меха, работники животноводческих ферм, пастухи в районах пастбищного животноводства, а также лица, содержащие сельскохозяйственных животных в личных подсобных хозяйствах. Основным источником инвазионного материала в синантропных очагах являются домашние собаки различного хозяйственного назначения (скотогонные, охотничьи, ездовые и другие), а также бродячие животные, в природных очагах - дикие млекопитающие семейства Canidae [1, 10].

С момента заражения до времени установления диагноза бессимптомный период может длиться от нескольких месяцев до десятилетий. Диагноз "Эхинококкоз" часто устанавливается на поздних сроках при проведении профилактических осмотров, обследований по поводу интеркурентных заболеваний и во время оперативных вмешательств [2, 8, 9]. Ежегодно в РФ регистрируются летальные исходы заболевания [5].

Важной составляющей эпидемиологического надзора за ларвальными гельминтозами является сероэпидемиологический мониторинг. Для проведения исследований широко используется метод иммуноферментного анализа (ИФА), который дает положительные результаты в 90 % и более случаев при локализации кисты в печени и около 60 % - при эхинококкозе легких [8, 9].

Выявление серопозитивных к E.granulosus лиц среди условно здорового населения позволяет установить наличие контактов населения с возбудителем, а также способствует выявлению заболевания на ранней стадии [5, 8]. В связи с вышеизложенным, целью исследования стало изучение иммунной структуры к E.granulosus у населения ряда субъектов Дальневосточного федерального округа.

 
Материалы и методы

В 2009-2017 гг. специалистами лаборатории паразитологии ФБУН Хабаровский НИИ эпидемиологии и микробиологии Роспотребнадзора проведено исследование сывороток крови от условно здорового населения 4 субъектов ДФО: Хабаровский край (4 275 человек), Еврейская автономная область (300 человек), Амурская область (618 человек), Республика Саха (Якутия) - 925 человек. Также в 2016 году на базе ФБУЗ "Центр гигиены и эпидемиологии в Амурской области" было обследовано 200 человек из числа жителей Ивановского, Селемджинского и Зейского районов. Всего исследовано 6 318 сывороток крови. Выявление иммуноглобулинов класса G к антигенам Echinococcus granulosus проводили методом иммуноферментного анализа (ИФА) с использованием диагностических наборов "Эхинококк-IgG-ИФА-БЕСТ (ЗАО "Вектор-Бест", п. Кольцово Новосибирской области), в соответствии с прилагаемой инструкцией производителя и Методическими указаниями МУК 3.2.1173-02 "Серологические методы лабораторной диагностики паразитарных заболеваний". Для статистической обработки полученных данных использовали программу Microsoft Excel. Применяли метод расчета стандартной ошибки выборки "m" для оценки доли качественного признака в генеральной совокупности. Для проведения статистической обработки двух сравниваемых показателей в группах наблюдения, выраженных в процентах, применяли критерий Стьюдента (t). Различия считали достоверными при вероятности 95 % и выше (p <0,05).

 
Результаты и обсуждение

Среди общего числа обследованных жителей иммуноглобулины класса G к антигенам E.granulosus были выявлены у 368 человек, что составило 5,8±0,29 % (таблица).

Таблица. Выявляемость антител к антигенам Echinococcus granulosus у населения Дальневосточного федерального округа
Населенный пунктОбследовано, в том числеВыявлено серопозитивных, в том числе
ВсеговзрослыеДетиВсеговзрослыеДети
всегомужчиныженщины
всегомужчиныженщиныабс.Р±mр,%абс.Р±mр,%абс.Р±mр,%абс.Р±mр,%абс.Р±mр,%
 Хабаровский край
 Хабаровск2 5812 0949491 1453761696,6±0,491286,1±0,52606,3±0,79685,9±0,704110,9±1,61
 Хабаровский район3932899219710461,5±0,6162,1±0,8433,3±1,8631,5±0,870-
 Бикинский район4041867111521820,5±0,350-0-0-20,9±0,64
 Нанайский район5983447626825481,3±0,4672,0±0,7511,3±1,3062,2±0,9010,4±0,40
 Район имени Лазо121120229811310,7±2,811310,8±2,83313,6±7,481010,2±3,060-
 Николаевский район1781787510302614,6±2,652614,6±2,6579,3±3,351918,4±3,820-
 Всего4 2753 2111 2851 9261 0642245,2±0,341805,6±0,41745,8±0,661065,6±0,53373,5±0,56
 Амурская область
 Благовещенск20420410797083,9±1,3683,9±1,3621,9±1,3266,2±2,450-
 Зейский район366366272940256,8±1,32256,8±1,3262,2±0,891920,2±4,140-
 Ивановский район1231233588021,6±1,1321,6±1,130-22,3±1,600-
 Константиновский район252510150312,0±6,63312,0±6,63220,0±13,3316,7±6,680-
 Райчихинск2525322014,0±4,0014,0±4,00-14,5±4,520-
 Селемджинский район5050321800-0-0-0-0-
 Тамбовский район2525718014,0±4,0014,0±4,0114,3±14,290-0-
 Всего8188184663520435,3±0,78405,3±0,78112,4±0,71329,1±1,530-
 Республика Саха (Якутия)
 Нерюнгринский район2141173087970-0-0-0-0-
 Алданский район20812232908652,4±1,0632,5±1,4113,1±3,0622,2±1,5522,3±1,62
 Намский район263141647712293,4±1,1242,8±1,3934,7±2,6511,3±1,2954,1±1,80
 Олекминский район240118665212283,3±1,1575,9±2,1746,1±2,9535,8±3,2410,8±0,81
 Всего925498192306427222,4±0,50142,8±0,7484,2±1,4561,9±2,7981,9±0,66
 Еврейская автономная область
 Биробиджанский район10096177944040,0±4,903738,5±4,97741,2±12,303038,0±5,46375±25,00
 Ленинский район10099138611616,0±3,671616,2±3,70538,5±14,051112,8±3,600-
 Октябрьский район100641450362323,0±4,211726,6±5,52535,7±13,291224±6,04616,7±6,30
 Всего30025944215417926,3±2,547027,0±2,761738,6±7,345324,7±2,94922,0±6,47

Примечание. Абс. - абсолютное число.

В ходе исследования было выявлено достоверное различие показателей серопозитивности у взрослых и детей (6,4±0,35 % и 3,9±0,50 %, соответственно, р>0,01). Аналогичные показатели у женщин были достоверно выше таковых у мужчин (7,04±0,48 % и 5,5±0,51 %, соответственно, р>0,05).

Статистически значимых различий уровней выявляемости антител у городского и сельского населения не выявлено. Так, из 3 087 обследованных городских жителей (гг. Хабаровска, Благовещенска, Райчихинска, Бикина, Нерюнгри, Алдана) антитела выявлены у 179 человек (5,8±0,42 %). Среди сельского населения доля серопозитивных лиц оказалась практически одинаковой - 5,8±0,41 % (189 из 3 231 обследованных).

Однако выявлена территориальная неравномерность показателей выявляемости антител у населения субъектов ДФО, охваченных наблюдением. Наибольшее число серопозитивных лиц было выявлено при обследовании населения ЕАО (26,3±2,54 %). При этом, наиболее максимальным показатель оказался в Биробиджанском районе (40,0±4,9 %), что свидетельствует о высокой частоте контактов населения с возбудителем и, вероятно, о значительной обсемененности объектов окружающей среды онкосферами E.granulosus.

Известно, что в северо-восточных районах РФ основными дефинитивными хозяевами возбудителя в природных очагах являются волки, в синантропных - собаки. Роль основных промежуточных хозяев в природных очагах выполняют лоси и олени, в синантропных - крупный и мелкий рогатый скот [11]. В то же время, на большей части ЕАО, в том числе и на территории Биробиджанского района, отсутствуют промежуточные хозяева эхинококка - лоси, но регистрируются единичные заходы волка [4]. Вероятно, в ЕАО имеет место циркуляция возбудителя на территории сельских поселений, где основными источниками инвазионного материала являются собаки, присутствующие в подавляющем большинстве домашних хозяйств. Возможность контакта людей с возбудителем определяется и спецификой хозяйственной деятельности, организацией быта населения ЕАО.

На территории Хабаровского края ранее были выявлены природные и смешанные очаги эхинококкоза. Интенсивная циркуляция возбудителя в природных очагах эхинококкоза в данном регионе обусловлена большой плотностью населения волков (от 0,01 до 0,04 и более особей на 1 000 га) и лосей (от 0,5 до 2 особей на 1000 га), пораженность которых в зоне тайги составляла до 75,8 % и до 90 %, соответственно [11]. Среди административных образований Хабаровского края наибольший процент серопозитивных проб был выявлен в Николаевском районе (14,6±2,65 %), расположенном в зоне средней тайги. Приоритетными отраслями экономики данного района являются золотодобывающее и лесозаготовительное производство. Профессиональная деятельность работников связана с длительным пребыванием в лесных биотопах. Это увеличивает вероятность их контакта с элементами окружающей среды, обсемененными онкосферами E.granulosus вследствие фекального загрязнения дикими дефинитивными хозяевами паразита.

В Амурской области количество положительных проб составило 4,9±0,75 %. Данный регион отличается своеобразием природных условий и этнического состава населения. На его территории повсеместно распространены дикие дефинитивные и промежуточные хозяева эхинококка. При этом, общедоступные и организованные охотничьи угодья занимают обширную площадь, на которой функционируют 16 организаций охотопользователей [6].

Максимальные показатели были зарегистрированы на севере Амурской области - в Зейском районе (7,7±1,39 %), на территории которого проживают представители коренных народностей Приамурья (эвены, эвенки и др.). Их традиции и быт непосредственно связаны с охотой, животноводством, сбором лекарственных растений и других дикоросов на территории лесного фонда, что является предпосылками для распространения заболевания среди населения.

Следует отметить, что при территориальном распределении показателей был исключен Константиновский район Амурской области, ввиду малого числа обследованных лиц.

В Республике Саха (Якутия) также имеются природные очаги эхинококкоза. Заболеваемость населения регистрируется во всех 34 административных районах республики [3]. Большая часть территории Якутии расположена в зоне средней тайги, которая к северу сменяется зонами лесотундры и тундры. Традиционной отраслью хозяйства является оленеводство, распространенное в 22 административных образованиях республики. Значительная доля населения занята промысловой охотой, в том числе пушным промыслом, который включает в себя добычу животных с последующей выделкой шкур [7].

В Якутии выявлено 2,4±0,50 % серопозитивных лиц, в том числе 2,8±0,74 % у взрослых и 1,9±0,66 % - у детей. Необходимо отметить, что в рамках данной работы было обследовано население южных районов республики. Статистически значимых различий в показателях серопозитивности у жителей Алданского, Намского и Олёкминского районов не выявлено. При этом, в Нерюнгринском районе антитела к антигенам эхинококка не были обнаружены ни у одного из обследованных лиц. Сложившуюся ситуацию можно объяснить тем, что большую часть обследованных, вероятно, составили жители, не относящиеся к числу эпидемиологически значимых контингентов.

В ходе исследования проведен анализ показателей концентрации антител, в результате которого установлено, что в целом по ДФО у 82,9±2,25 % серопозитивных лиц антитела к антигену E.granulosus выявлены в низкой концентрации - в титрах от 1:100 до 1:200 (рисунок). Согласно данным О.Г. Полетаевой и соавт. (2010), такая концентрация антител может наблюдаться в ранний период заболевания (при размере кисты до 2 см), при обызвествлении оболочки ларвоцисты или её гибели, локализации кисты в нервной, мышечной и костной ткани, а также в поздней (терминальной) стадии эхинококкоза.

Рис. Показатели концентрации антител к антигенам Echinococcus granulosus у населения субъектов Дальневосточного федерального округа в 2009-2017 гг.

Средняя концентрация (титры от 1:400 до 1:1 600), как правило, отмечается при локализации паразита в легких или при наличии в организме 1-3 кист диаметром до 2-3 см. Следует отметить, что в Якутии антитела в концентрации 1:400-1:800 не были найдены ни в одной пробе. Титры антител 1:400 были выявлены у 12,1±5,68 % жителей Амурской области и 14,2±2,87 % жителей Хабаровского края. Доля лиц с титром 1:800 была достоверно выше в Хабаровском крае по сравнению с Амурской областью (р<0,05) и ЕАО (р<0,05).

Интересен тот факт, что среди лиц, обследованных в Хабаровском крае, высокая концентрация антител (в титре 1:800) была выявлена у жителей отдаленного таежного села Гвасюги района имени Лазо, население которого составляет немногим более 200 человек, большая часть из них - удэгейцы [12]. Отмеченный факт, вероятно, обусловлен тем, что практически все трудоспособное мужское население занято охотничьим промыслом. При этом, добыча животных происходит с использованием охотничьих собак, которым скармливаются остатки промысловых туш, что способствует их включению в циркуляцию возбудителя на данной территории.

Более высокие титры (1:3 200-1:6 400 и выше) специфических антител чаще выявляются у больных с активным процессом при локализации кист в органах брюшной полости, а также при множественном и сочетанном поражении внутренних органов [9]. В данном исследовании такая концентрация антител не была выявлена ни у одного обследованного.

Необходимо отметить, что при проведении серологических исследований нельзя исключить возможность регистрации ложноположительных результатов ИФА. Это может быть обусловлено присутствием в крови обследуемых сходных по структуре антител при острой фазе соматических, инфекционных заболеваний, а также при других паразитозах (описторхоз, фасциолез, цистицеркоз) [8].

Полученные в ходе данного наблюдения результаты могут свидетельствовать о несоответствии показателей регистрируемой и фактической заболеваемости населения данным гельминтозом. Так, в ЕАО, по данным официальной регистрации, последний случай эхинококкоза был зарегистрирован в 2002 году. В то же время, в результате обследования 300 жителей области, проведенного в 2015 году, было выявлено 79 (26,3±2,54 %) серопозитивных лиц. Аналогичная ситуация наблюдается и в Амурской области, где за период 2012-2017 гг. было зарегистрировано 4 случая эхинококкоза. При этом, в результате исследований, проведенных в 2015-2017 гг., антитела к E.granulosus были обнаружены в материале от 43 из 818 (5,3±0,75 %) обследованных жителей области. Возможными причинами такого несоответствия могут быть сложность дифференциальной диагностики заболевания, особенно на ранней стадии ввиду отсутствия специфических клинических симптомов [8], а также неполная передача медицинскими организациями сведений в территориальные органы Роспотребнадзора о больных, получавших оперативное лечение по поводу эхинококкоза [2].

В результате проведенных исследований серопозитивные к E.granulosus лица были выявлены на всех обследованных территориях ДФО. Учитывая отсутствие специфических клинических проявлений цистного эхинококкоза на ранней стадии заболевания, с целью своевременной оценки эпидемиологической ситуации по цистному эхинококкозу среди населения субъектов ДФО необходимо расширить контингенты населения, подлежащие серологическому тестированию. Лиц с выявленными антителами к антигенам возбудителя эхинококкоза целесообразно направлять на дополнительное обследование для уточнения диагноза.

Особое внимание необходимо уделять систематическому проведению санитарно-просветительской работы среди людей, имеющих в индивидуальных хозяйствах собак, мелкий и крупный рогатый скот, а также членов их семей. Целесообразно проводить разъяснительную работу и среди охотопользователей по вопросам профилактики эхинококкоза, необходимости своевременного обследования охотников и охотничьих животных.

В рамках взаимодействия с ветеринарной службой назрела актуальность разработки алгоритма действий в области обмена информацией о заболеваемости и результатах сероэпидемиологического мониторинга среди населения, а также о пораженности возбудителем сельскохозяйственных и диких животных.

 
Литература
 
  1. 1. Доронин-Доргелинский Е.А., Сивкова Т.Н. Организация профилактики и борьбы с цистным эхинококкозом на территории Российской Федерации // Вестник Воронежского аграрного университета. - 2017. - № 3. - С. 67-74.
  2. 2. Ермакова Л.А., Твердохлебова С.А., Нагорный С.А., Пшеничная Н.Ю., Болатчиев К.Х. Анализ заболеваемости человека ларвальными гельминтозами (эхинококкоз, токсокароз, дирофиляриоз) в Российской Федерации // Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. - 2017. - № 1 (92). - С. 43-46.
  3. 3. Игнатьева М.Е., Самойлова И.Ю., Будацыренова Л.В., Николаева Г.Г., Корнилова М.В., Л.М. Коколова, О.Е. Троценко, Драгомерецкая А.Г. Эпидемиологическая ситуация по биогельминтозам в Республике Саха (Якутия) // Дальневосточный журнал инфекционной патологии. - 2017. - № 33. - С. 25-32.
  4. 4. Медико-экологический атлас Хабаровского края и Еврейской автономной области. - Хабаровск: ФГУП "488 Военно-картографическая фабрика" МО РФ, 2005. - 112 с.
  5. 5. О заболеваемости эхинококкозом и альвеококкозом в Российской федерации: Письмо Роспотребнадзора от 20.06.2016 г. №01/7782-16-27.
  6. 6. Официальный портал Управления по охране, контролю и регулированию использования объектов животного мира и среды их обитания Амурской области. [Электронный ресурс]. Режим доступа: (http://www. amurohota.ru/ (дата обращения 23.04.2018 г.).
  7. 7. Официальный информационный портал Республики Саха(Якутия) [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://www.sakha.gov.ru/ (дата обращения 20.04.2018 г.).
  8. 8. Паразитарные болезни человека (протозоозы и гельминтозы) / Под ред. В.П. Сергиева, Ю.В. Лобзина, С.С. Козлова. - СПб.: Фолиант, 2016. - 638 с.
  9. 9. Полетаева О.Г. Старкова Т.В., Коврова Е.А., Красовская Н.Н. Оптимизация серологической диагностики эхинококкоза цистного (однокамерного) // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. - 2010. - № 3472. - С. 14-16.
  10. 10. Тришин М.В., Корнеев А.Г., Соловых В.В., Верещагин Н.Н., Паньков А.С., Боженова И.В., Самойлов М.И. Эхинококкоз. Комплексная эпизоотолого-эпидемиологическая проблема // Здоровье населения и среда обитания. - 2018. - № 1 (298). - С. 36-40.
  11. 11. Чернышова Л.Г., Кикоть В.И., Трускова Г.М. Особенности эпидемиологии эхинококкоза в Дальневосточном регионе и влияние антропогенных факторов на эпидемический процесс // В сб.: Эпидемиологический надзор за эхинококкозами. - М., 1989. - С. 148-154.
  12. 12. Энциклопедия Хабаровского края и Еврейской автономной области / Под ред. И.Д. Пензина. - Хабаровск: Приамурское географическое общество. - 1995. - 327 с.